汤姆（迈克尔·法斯宾德 Michael Fassbender 饰）是曾经在前线卖过命的退伍军人，如今，他带着妻子伊莎贝尔（艾丽西亚·维坎德 Alicia Vikander 饰）前往位于澳大利亚西部的一座小岛上，成为了那里的灯塔守灯人。小岛上离群索居的生活让汤姆和伊莎贝尔之间的感情越发要好，两人在喜悦之中等待着伊莎贝尔腹中的孩子慢慢长大。

在茂密宁静的仓鸮森林，猫头鹰诺克图斯和妻儿们生活在一棵参天大树的枝干上。她的儿子索伦（吉姆·斯特吉斯 Jim Sturgess 配音）无比迷恋“守护者”的传说。据说很久以前，佩戴着钢喙的邪恶“纯种者”（草鸮）国王压迫猫头鹰子民，关键时刻守护者挺身而出，打败了国王及其爪牙，但失败者从未放弃复仇的念头。憧憬古老传说的索伦令哥哥库鲁德（瑞恩·科万腾 Ryan Kwanten 配音）颇为气恼，以致于被哥哥从树上推下。两只还没学会自由飞翔的小家伙跌落到危机四伏的地面，他们躲避各种猛兽的袭击，却无法避免成为邪恶猎手捕获的目标。兄弟俩连同其他种类的猫头鹰被抓到神秘的圣鸮学校，他们在这里接受严格的训练，学到不同的技能，而猫头鹰王国沉寂已久的战火即将再次点燃……