本作主人公冈部伦太郎（宫野真守 配音）是个患有严重中二病的大学生，自称为“凤凰院凶真”的他和伙伴们组成了“未来发明研究所”，在位于秋叶原的一个简陋实验室内进行各种古怪发明和调查。

成为“第三次冲击”元凶的碇真嗣，变得像废人一样……真嗣还能振作起来吗？2012年《福音战士新剧场版：Q》之后，这部动画讲述了被封印的故事的后续。

连续的破坏活动出现在东京湾附近。城南署的刑事久住及秦负责此案的调查工作。调查中，秦认识了担任大学讲师的冴子，并渐渐地对她产生了好感。之后，秦与久住在东京湾上的储备基地遭遇了将人类一个个吞噬的异型怪物，原以为这个怪物就是连续袭击事件的真正凶手，没想到怪物遗留于现场的肉块，却让整个事件产生了翻天覆地的大转变，事件的内幕波及到了警视厅、防卫厅及特车二课，甚至还发现了秦所不知道的冴子的另一面。光明下是令人惊愕的真相，黑暗中自卫队已经开始行动。正当秦不知所措之时，怪物再度出现于东京湾。为了结束这场悲痛的战役，机动警察部队挺身而出。

美好的周末假期，野原新之助（矢岛晶子 配音）和爸爸广志（藤原启治 配音）一起去看机器人的科幻电影，走出电影后的父子俩兴奋地大玩合体游戏，谁知广志却不慎扭伤了腰。忍受不了老婆的碎碎念，广志去医院看病，可是周末医院休诊，父子俩只得来到公园休息，结果还被妈妈团赶了出去。当父子俩走在回家路上的时候，色色的广志被一家按摩店的美女招待员所吸引，于是把小新打发回家，自己则跟着对方进入店里。从昏迷中醒来的广志以飞快的速度回家，结果吓到了全家人，原来他被美容院改装成机器人。最初的震惊恐惧之后，野原家渐渐习惯了这个家务全能的新爸爸。

宇宙世纪0068年，居住在SIDE3的慕佐自治共和国议长发表完《完全独立宣言》后意外身亡，由此引发了连番的动乱，许多人的命运也就此发生根本转变。转眼来到宇宙世纪0074年，爱德华·玛斯（池田秀一 配音）以夏亚·阿兹纳布的身份进入吉恩自治共和国国防军官学校学习。在那里，他与来自SIDE3的名门子弟格尔玛（柿原彻也 饰）互相赏识，成为模拟好友。